Beckenbauer melakukan penampilan sulungnya bersama Bayern pada aksi Regionalliga Süd ("Liga Daerah Selatan", divisyen kedua Jerman) dengan beraksi di posisi sayap kiri menentang Stuttgarter Kickers pada 6 Jun 1964. Pada musim pertamanya di liga daerah 1964-65, pasukannya memperoleh promosi ke Bundesliga, liga yang baru dibentuk sebagai divisyen pertama.

Bayern seterusnya menjadi kuasa besar dalam liga baru Jerman apabila meraih Piala Jerman pada musim 1966-67 dan merangkul kejayaan Eropah dalam Piala Pemenang Eropah 1967. Beckenbauer menjadi kapten pasukan Bayern buat musim 1968-69 dan membawa kelabnya menjuarai Bundesliga kali pertama. Pada masa itu juga, beliau cuba menggunakan posisi sweeper (libero)

Sepanjang tempoh Beckenbauer di Bayern Munich, mereka menjuarai tiga kejuaraan liga berturut-turut dari tahun 1972 hingga 1974 dan turut meraih tiga trofi Piala Eropah berturut-turut (1974-76) sekali gus mereka memberi penghargaan untuk memiliki trofi tersebut selama-lamanya.

Menariknya, sejak tahun 1968 Beckenbauer digelar Der Kaiser oleh pihak media dan penyokong. Hal ini kerana dalam perlawanan persahabatan Bayern Munich yang berlangsung di Vienna, Austria, Beckenbauer bergambar dengan bekas Maharaja Austria, Franz Joseph I. Seterusnya, media menggelar beliau Fußball-Kaiser (maharaja-bola sepak) sebelum berubah menjadi Der Kaiser.

Pada tahun 1977, Beckenbauer menerima kontrak lumayan untuk beraksi dengan kelab North American Soccer League, New York Cosmos. Beliau beraksi di Amerika Syarikat selama empat musim hingga tahun 1980 dan pasukannya meraih tiga trofi Soccer Bowl (1977, '78, '80).[6]

Selepas itu, Beckenbauer berpindah semula ke Jerman bersama kelab Hamburg (1980–82) dan merangkul gelaran Bundesliga pada musim terakhirnya di situ. Beliau mengumumkan persaraan selepas kembali semula ke New York Cosmos pada tahun 1983. Sepanjang kariernya dalam liga domestik, beliau telah melakukan 587 kemunculan dan menjaringkan 81 gol.